Джеймс Инграм Мерил е роден в Ню Йорк, в семейството на Чарлз Е. Мерил (1885–1956), партньор-основател на инвестиционната фирма „Мерил Линч“, и Хелън Инграм Мерил (1898–2000), обществен репортер и издател от Джаксънвил, Флорида.[1]
През 1944 г. е призован в армията на САЩ и служи в продължение на осем месеца. Завръща се в колежа Амхърст през 1945 г. и завършва със summa cum laude и Phi Beta Kappa през 1947 г. Дипломната му работа върху творчеството на френския романист Марсел Пруст е първият знак за неговия литературен талант, а професорът му по английска литература, след като я прочита, заявява на всеослушание пред завършващия поток студенти в Амхърст, че Джим (както е бил известен там) е „предопределен за величие“.[2]
Партньор на Мерил в течение на три десетилетия е Дейвид Джаксън, писател и художник. Мерил и Джаксън се запознават в Ню Йорк след постановка на пиесата на Мерил „Стръвта“ в Comedy Club през 1953 г. Заедно Джаксън и Мерил се преместват да живеят в Стонингтън, Кънектикът през 1955 г. В течение на почти пълни две десетилетия двойката прекарва зимите в Атина. Гръцките теми, локали и човешки типове заемат видно място в творчеството на Мерил. През 1979 г. Мерил и Джаксън практически изоставят Гърция и започват да прекарват част от всяка година в дома на Джаксън в Кий Уест, Флорида.
Мерил си прави откровен автопортрет в мемоарите си за живота на гей общностите в началото на 50-те години, описвайки приятелства и връзки с няколко мъже, включително с холандския поет Ханс Лодейзен, италианския журналист Умберто Мора, американския писател Клод Фредерикс, дилъра на изкуство Робърт Исаксон, Дейвид Джаксън и партньора му от 1983 г. нататък, актьора Питър Хутън.
Започвайки с престижната награда „Гласкок“, присъдена за стихосбирката му „Черният лебед“, когато е още студент, Мерил ще получи всяка голяма награда за поезия в САЩ, включително наградата „Пулицър“ за поезия за „Божествени комедии“ през 1977 г. Мерил е отличен в средата на кариерата си с наградата „Болинген“ през 1973 г. Получава Националната награда на литературните критици през 1983 г. за епичната си поема „The Changing Light at Sandover“ (съставена отчасти от предполагаемо свръхестествени послания, получени чрез използването на дъска уиджа).[3] През 1990 г. той получава първата Национална награда за поезия „Бобит“, присъдена от Конгресната библиотека за „Задната стая“. Два пъти печели Националната награда за книга в раздел Поезия, през 1967 г. за „Нощи и дни“[4] и през 1979 г. за „Мирабел: Часослов“[5]. Избран е за член на Американската академия на изкуствата и науките през 1978 г.[6] През 1991 г. получава наградата Златна плоча на Американската академия за постижения.[7]
Notes on Corot (1960) – есе в каталог от изложба в Art Institute of Chicago: COROT 1796-1875, An Exhibition of His Paintings and Graphic Works, October 6 through November 13, 1960