Arzei Habira didirikan setelah Perang Enam Hari pada tahun 1967 di sebuah wilayah yang sebelumnya diklasifikasikan sebagai wilayah tidak berpenghuni yang berbatasan dengan Ramat Eshkol.[2] Sebenarnya wilayah ini merupakan sub-lingkungan dari lingkungan Ma'alot Dafna, Namun sekarang telah memisahkan diri menjadi lingkungan yang baru. Saat ini populasi di lingkungan ini mencapai 200 kepala keluarga.[3]
Lingkungan-lingkungan Yerusalem sebelah timur garis gencatan senjata tahun 1949 digambarkan dengan warna hijau, sedangkan sebelah barat dari garis tersebut digambarkan dalam warna biru (lihat Garis Hijau).