В 2007—2014 годах — президент Организационного комитета XXII зимних Олимпийских игр и XI зимних Паралимпийских игр 2014 года в Сочи. С 28 ноября 2014 года — президент, председатель Правления Континентальной хоккейной лиги. Генеральный директор и председатель правления «Газпром-медиа Холдинга». С 20 октября 2018 года также руководит субхолдингом «ГПМ Развлекательное ТВ»[4].
В 2019 году Дмитрий Чернышенко второй раз подряд вошёл в Variety500 — список 500 самых влиятельных медиаперсон в мире, который составляет ведущее американское издание Variety[5].
В 1989—1991 годах работал программистом в совместной телекоммуникационной компании Copris&M Co («Коприс-энд-м ко»).
В 1989 году вместе с сокурсниками из института основал компанию «Информатика Маркетинг Сервис» (ИМС) — одну из первых студий компьютерной графики в СССР. В 1991—1992 годах занимал должность заместителя генерального директора компании ИМС.
С 1992 по 1994 год — директор рекламного агентства СФТ (малое предприятие ИМС расширилось до рекламного агентства СФТ («СФТ-Реклама»).
В 1993 году стал соучредителем рекламного агентства Media Arts, созданного на базе ИМС, которое вскоре получило статус рекламного холдинга Media Arts Group. В 1994 году занял должность творческого директора, в 1996 году — вице-президента Media Arts Group[7].
В 1998—2002 годах был генеральным директором телевизионной производственной студии «ДТВ-МА», которая возникла в результате приобретения холдингом Media Arts Group компании D’Arсy TV («Д’Арси ТелеВижн»), занимавшейся съемками рекламных роликов. Клиентами «ДТВ-МА» были ведущие международные бренды и рекламные агентства. На счету студии более 30 наград российских и международных фестивалей[8].
В 2002 году стал старшим вице-президентом Media Arts Group и возглавил компанию Sportima, созданную внутри холдинга для работы в сфере спортивного маркетинга[7].
В ноябре 2005 году возглавил кампанию за право проведения Олимпийских и Паралимпийских игр в Сочи, став генеральным директором Заявочного комитета «Сочи-2014»[9].
С 2007 по 2014 годах являлся президентом Организационного комитета XXII Олимпийских зимних игр и XI Паралимпийских зимних игр 2014 года в городе Сочи[10].
С 26 сентября 2007 года — член президиума Совета при президенте Российской Федерации по развитию физической культуры и спорта, спорта высших достижений, подготовке и проведению XXII зимних Олимпийских игр и XI зимних Паралимпийских игр 2014 года в городе Сочи[11]. В первый год членства (с 26 сентября 2007 года по 5 сентября 2008 года) занимал пост секретаря Совета.
С 12 ноября 2007 года — заместитель председателя Наблюдательного совета ГК «Олимпстрой»[12].
С октября по декабрь 2014 года возглавлял инвестиционную компанию Volga Group, управляющую активами предпринимателя Геннадия Тимченко[13].
С 21 января 2020 года — заместитель председателя правительства Российской Федерации[18] по вопросам цифровой экономики и инноваций, связи и СМИ, а также культуры, туризма и спорта. Курирует реализацию нацпрограмм «Цифровая экономика», «Культура», а также федерального проекта «Спорт — норма жизни» нацпроекта «Демография». Также в его ведении вопросы госполитики в сфере СМИ и инновационной деятельности, государственного регулирования цен (тарифов) в сфере связи и реализации госпрограмм в области IT и связи. Кроме того, отвечает за проведение особо значимых спортивных мероприятий и взаимодействие с религиозными организациями[1].
Как следует из опубликованных деклараций членов правительства, доход Дмитрия Чернышенко в 2019 году как главы холдинга «Газпром-Медиа» превысил 423,3 млн руб., супруга чиновника в 2019 году заработала 66,8 млн руб[21]. В 2019 году супруга Чернышенко заработала 66.8 млн рублей, войдя в лидеры по доходам среди родственников чиновников[22].
С 28 февраля 2022 года находится под санкциями всех стран Европейского союза[23][24], «за активную поддержку или осуществление действий или политики, которые подрывают или угрожают территориальной целостности, суверенитету и независимости Украины, а также стабильности и безопасности в Украине»[25].
Указом президента УкраиныВладимира Зеленского от 9 июня 2022 находится под санкциями Украины[23]. С 22 ноября 2022 года находится под санкциями Новой Зеландии[23]. С 27 января 2023 года под санкциями Японии[26]. 24 февраля 2023 года внесён в санкционный список Канады как «элита и близкий соратник режима»[27]. С 20 июля 2023 года находится под санкциями Австралии за «роль в прямой или косвенной поддержке незаконного вторжения России в Украину»[28][29].
Орден «За заслуги перед Отечеством» II степени (24 марта 2014 года) — за большой вклад в организацию подготовки и проведения XXII Олимпийских и XI Паралимпийских зимних игр 2014 года в Сочи и обеспечение успешного выступления сборных команд России[30].
Орден Почёта (6 августа 2007 года) — за активное участие в работе по обеспечению победы заявки города Сочи на право проведения XXII зимних Олимпийских и XI Паралимпийских игр в 2014 году[31].