Viollet kam am 1. September 1949 zu Manchester United. Seinen ersten Profivertrag bekam der Stürmer 1950, sein Debüt gab er am 11. April 1953 im Spiel gegen Newcastle United. Er wurde mit Manchester United 1956 und 1957 englischer Meister.
Viollet war einer der Überlebenden des Flugzeugunglücks in München am 6. Februar 1958, bei dem 23 Menschen starben, darunter acht seiner Mannschaftskollegen.
Insgesamt spielte er 291-mal für die Manchester United und erzielte 178 Treffer. Während seiner Zeit bei diesem Verein spielte er zweimal im englischen Nationalteam in Spielen gegen Ungarn und Luxemburg. 1962 wurde er von Matt Busby überraschend an Stoke City verkauft. In diesem Team spielte er mit Stanley Matthews zusammen. Der Stürmer machte 207 Spiele für Stoke City und erzielte dabei 66 Tore. Nach fünf Jahren beendete er seine Karriere vorzeitig. 1967 gab Viollet für ein Jahr ein Comeback in der höchsten amerikanischen Spielklasse bei den Baltimore Bays. Nach seiner Rückkehr nach England spielte er noch kurz bei Witton Albion. Seine Spielerkarriere beendete er dann endgültig beim FC Linfield in Nordirland, mit denen er als Spielertrainer 1970 den nordirischen Pokal gewann.
Als Viollet seine Spielerkarriere beendet hatte, war er Trainer von Preston North End und Crewe Alexandra im Jahr 1971. In den 1980er Jahren ging er wieder in die USA, zuerst als Co-Trainer, später dann als Trainer von Jacksonville Teaman. Sein nächster Verein in den USA waren die Richmond Kickers, mit denen er das amerikanische Double holte. Der letzte Klub war Jacksonville Cyclones in der Saison 1997/98.
Am 6. März 1999 starb Dennis Viollet im Alter von 65 Jahren an Krebs. Er wurde in die Hall of Fame des amerikanischen Fußballs aufgenommen und ein Universitätspokal in Florida wurde nach ihm benannt.