Drake Callender est né à Sacramento et a grandi à Fair Oaks[1]. Il commence le soccer au Cap FC United — un club basé dans sa ville d'origine — avant de rejoindre le Placer United[2]. En 2013, il rejoint l'académie des Earthquakes de San José[3]. Il passe deux ans à faire trois à quatre allers-retours par semaine entre Fair Oaks et San José[1]. Il a également pratiqué l'athlétisme et le soccer à l’école secondaire Bella Vista[4]. Puis, il emménage chez des amis de la famille à San José pour sa dernière année et fréquente l'académie Cambrian[1].
Le , il s'engage auprès des Golden Bears de l'université de Californie à Berkeley[5]. Il peut joué au soccer à l’université, soit faire de l'athlétisme, mais il choisit le soccer[6]. Le , il fait ses débuts collégiaux en tant que titulaire, lors d'un match nul (2-2) face aux Gaels de Saint Mary, où il réalise trois arrêts[7]. Il dispute six rencontres lors de sa première saison universitaire.
La saison suivante, il est promu gardien titulaire de l'équipe, à la suite du départ de Jonathan Klinsmann(en)[8],[9]. Il enregistre son premier blanchissage de sa carrière collégiale, le , en arrêtant six tirs, lors d'une victoire 1-0 contre les Huskies de Northeastern[10]. Après avoir fait neuf arrêts pour donner la victoire 2-1 aux Golden Bears contre les Pilots de Portland le [11], la conférence Pac-12 a nommé Callender joueur de la semaine[9],[12]. Les Golden Bears participent aux séries éliminatoires du championnat de la NCAA[13] — pour la première fois depuis 2014[14] — mais perdent dès le premier tour face aux Dons de San Francisco[15]. Il est également nommé sur la première équipe d'étoile de la conférence Pac-12, le [16].
Lors de sa troisième année à UC Berkeley, il est nommé dans l'équipe de présaison de la conférence Pac-12[17]. Son nom figure sur une liste de trente-et-deux joueurs sélectionnés pour le trophée Hermann[18]. Il est nommé sur la deuxieme équipe d'étoile de la conférence Pac-12 en fin de saison[19].
Lors de sa dernière année universitaire, il est nommé finaliste du Senior CLASS Award[Note 1],[20] — mais c'est Elliot Panicco qui remporte la récompense[21]. Il est également nommé sur la deuxième équipe d'étoile de la conférence Pac-12[22]. Les Golden Bears participent à nouveau aux séries éliminatoires du championnat de la NCAA[23],[24], mais perdent dès le premier tour face aux Gauchos de l'UC Santa Barbara[25]. Il dispute 54 rencontres — dont 16 blanchissages[26] — avec les Golden Bears de la Californie[27]. Il est également classé meilleur espoir senior(en) par Everybody Soccer[28].
Puis, il passe la majorité de la saison 2021 avec l'équipe réserve en USL League One, où il dispute 17 rencontres[32]. Le , il fait ses débuts en USL League One en tant que titulaire, contre l'Union Omaha(en)[33]. Après avoir fait sept arrêts lors du match nul et vierge face aux Red Wolves de Chattanooga(en) le [34], la USL League One a nommé Callender dans l'équipe-type de la semaine 22[35].
Le , il prolonge son contrat jusqu'en 2025 avec son club et l’entente est également assortie d’une option pour 2026[49],[50]. Pour la première rencontre de la saison 2023, il réalise un excellent match — arrêtant six tirs[51] — face au CF Montréal[52] et est également nommé dans l'équipe-type de la semaine 1[53]. Le , il gagne la Leagues Cup face à Nashville SC[54]. Il inscrit le tir victorieux lors de la séance de tirs au but et arrête également deux tirs[55]. Il est également nommé homme du match[56]. Il remporte ainsi le premier titre de sa carrière alors que son club marque l'histoire dans la compétition en étant sacré pour la première fois[57]. Il est élu meilleur gardien du tournoi[32],[58],[59]. Puis, quatre jours plus tard, il fait un arrêt lors des tirs au but et Benjamin Cremaschi inscrit le tir victorieux face au FC Cincinnati, en demi-finale de l'U.S. Open Cup[59],[60]. Il atteint la finale de la coupe nationale[61],[62]. Il dispute la finale de l'U.S. Open Cup, qu'il perd contre le Dynamo de Houston[63],[64].
Le 1er février 2024, il dispute un match amical contre Al-Nassr, match lors duquel il encaisse six buts, notamment un coup franc direct d'Aymeric Laporte de soixante mètres[65].
Sous les couleurs de l'Inter Miami, il remporte la Leagues Cup — c'est également son premier titre[57]. À titre individuel, il est élu meilleur gardien de la compétition[58]. Puis, il s'incline en finale de l'U.S. Open Cup face au Dynamo de Houston[81] — en 2023.
↑Pour être admissible au prix, l'étudiant-athlète doit être classé comme senior(en) en Division I de la NCAA et avoir des réalisations notables dans plusieurs domaines d’excellence : sportive, académique et impact sur leur communauté.