Symbiodinium

Symbiodinium
Clasificación científica
Dominio: Eukaryota Reino: Chromalveolata Superfilo: Alveolata Filo: Dinoflagellata Clase: Dinophyceae Orde: Suessiales Familia: Symbiodiniaceae Xénero: Symbiodinium Freudenthal, 1962[1]

Symbiodinium é un xénero de dinoflaxelados (tamén coñecidos menos formalmente como zooxantelas) que comprende o grupo máis abundante de dinoflaxelados endosimbiontes. Estes protistas algais unicelulares viven normalmente no endoderma de cnidarios tropicais como corais, anemones de mar, e medusas, os cales se aproveitan dos produtos fotosintéticos da alga á vez que lle proporcionan a esta moléculas inorgánicas. Tamén viven en varias especies de esponxas, vermes planos, moluscos (ameixas xigantes), foraminíferos (sorítidos), e algúns ciliados. Xeralmente, estes dinoflaxelados entran na súa célula hóspede ao seren fagocitados, mantéñense como simbiontes intracelulares, reprodúcense, e dispérsanse de novo no seu ambiente. A excepción atopámola na maioría dos moluscos con este tipo de simbiose, nos cales os Symbiodinium son intercelulares (viven fóra das células, entre as células). Os cnidarios que están asociados con Symbiodinium viven principalmente en ambientes mariños de augas cálidas e oligotróficos (pobres en nutrientes), nos que a miúdo son os constituíntes dominantes das comunidades bentónicas. Estes dinoflaxelados están, por tanto, entre os microbios eucarióticos máis abondosos dos ecosistemas dos arrecifes de coral.

Os Symbiodinium son denominados coloquialmente "zooxantelas", e os animais simbióticos que levan algas deste xénero denomínanse "zooxantelados". Porén, o termo zooxantela non é moi preciso porque foi usado de forma laxa para indicar calquera endosimbionte de cor castaña-dourada, incluíndo tamén a diatomeas e outros dinoflaxelados. O continuado uso do termo na literatura científica pode levar a confusión, debido a que se aplica a relacións simbióticas taxonomicamente moi distintas, e non só para os Symbiodinium.^[2]

Simbiontes intracelulares

Symbiodinium atinxe altas densidades celulares por medio de prolíficas divisións mitóticas nos tecidos endodérmicos de moitos cnidarios de augas pouco profundas tropicais e subtropicais. Esta imaxe é unha criofractura observada con microscopio electrónico de varrido do mesenterio interno dun pólipo de arrecife de coral (Porites porites) que mostra a distribución e densidade dos seus Symbiodinium simbiontes.

Os Symbiodinium son coñecidos principalmente polo seu papel como endosimbiontes mutualistas. Nos hóspedes, xeralmente aparecen en grandes densidades dentro da célula hóspede, que chegan a centos de miles ou millóns por centímetro cadrado.^[3] O cultivo de células nadadoras ximnodinioides procedentes de corais permitiu descubrir que as "zooxantelas" eran realmente dinoflaxelados.^[4][5] As células de Symbiodinium son cocoides (redondas) dentro do hóspede e están rodeadas por unha membrana que se orixina a partir da membrana plasmática da célula hóspede durante o proceso da fagocitose. Esta membrana probablemente sofre algunhas modificacións na súa composición proteica, que fan que se limite ou impida a fusión de fagolisosomas.^[6][7][8] A estrutura formada polo vacúolo que contén o simbionte denomínase simbiosoma, e en cada simbiosoma atópase inicialmente unha soa célula simbionte. Non está claro como se expande esta membrana para acomodar dentro unha célula simbionte en división. En condicións normais, o simbionte e as células hóspedes intercambian moléculas orgánicas e inorgánicas que facilitan o crecemento e proliferación de ambos os socios.

Valor natural e económico

Symbiodinium é un dos simbiontes máis estudados. As súas relacións mutualistas cos corais construtores de arrecifes constitúen a base dun ecosistema moi produtivo e diverso. Os arrecifes de coral producen beneficios económicos, valorados en centos de miles de millóns de euros ao ano, en forma de pesca comercial, de subsistencia e ornamental, turismo, usos recreativos, protección das costas das tormentas, e fonte de novos compostos bioactivos para a industria farmacéutica e moitas cousas máis.^[9] Pode dicirse que o valor económico de Symbiodinium é inconmensurable.

Symbiodinium e o branqueamento do coral

Coral normal e branqueado.

O estudo da bioloxía de Symbiodinium realízase principalmente para comprender globalmente o declive dos arrecifes de coral. Un mecanismo principal para a extensión da degradación dos arrecifes coralinos é o branqueamento do coral inducido polo estrés causado por temperaturas da auga mariña infrecuentemente altas. O branqueamento defínese como a disociación do coral co seu simbionte e/ou a perda de clorofila na alga, o que ten como resultado unha rápida perda da pigmentación marrón do animal. Moitas asociacións Symbiodinium-cnidarios vense afectadas pola elevación sostida das temperaturas da supericie do mar,^[10] pero pode tamén ser resultado da exposición a altos niveis de radiación luminosa (incluíndo a ultravioleta),^[11][12] temperaturas extremadamente baixas,^[13] baixa salinidade,^[14] e outros factores.^[15] O estado de branqueamento está asociado co decrecemento da calcificación do hóspede,^[16] un incremento da susceptibilidade a enfermidades^[17] e, se se prolonga, a mortalidade parcial ou total.^[18] A magnitude da mortalidade nun só episodio de branqueamento pode ter escala global, e pode predicirse que estes episodios serán máis comúns e graves a medida que as temperaturas no mundo continúen elevándose.^[19] A fisioloxía dunha especie de Symbiodinium residente a miúdo regula a susceptibilidade ao branqueamento dun coral.^[20][21] Xa que logo, un número significativo de investigacións están enfocadas a caracterizar as bases fisiolóxicas da tolerancia termal^{[22][23][24][25]} e en identificar a ecoloxía e distribución de especies simbiontes tolerantes termicamente.^[26][27][28]

Sistemática molecular de Symbiodinium

Disparidade xenética entre clados no xénero Symbiodinium comparados con outros dinoflaxelados. A análise de secuencias mitocondriais conservadas (CO1) e do ADNr (SSU) suxire que cómpre facer unha revisión taxonómica deste grupo.

Coa aparición das modernas técnicas de comparación de secuencias do ADN deuse inicio unha nova reclasificación xeral e renomeamento de moitos grupos de organismos. A aplicación desta metodoloxía axudou a acabar coa crenza amplamente aceptada de que os Symbiodinium eran unha soa especie, o que se correspondía ben coas comparacións morfolóxicas, fisiolóxicas e bioquímicas de cultivos illados. Actualmente, os marcadores xenéticos úsanse exclusivamente para describir patróns ecolóxicos e deducir as relacións evolutivas entre membros morfoloxicamente crípticos deste grupo. A tarefa principal na sistemática molecular de Symbiodinium é resolver cales son as unidades de diversidade ecoloxicamente relevantes (é dicir, as especies).

Principais disparidades filoxenéticas entre "clados" de Symbiodinium

Os primeiros datos das secuencias dos xenes ribosómicos indicaban que Symbiodinium tiña liñaxes cuxa diverxencia xenética era similar á que presentaban con respecto a outros dinoflaxelados doutros xéneros, familias, e mesmo ordes.^[29] Esta grande disparidade filoxenética entre os clados A, B, C etc. foi confirmada por análises das secuencias do xene mitocondrial da subunidade I da citocromo c oxidase das Dinophyceae.^[30] A maioría dos agrupamentos neste clado comprenden numerosas liñaxes distintas xeneticamente e illadas reprodutivamente (ver # Diversidade de especies), que presentan diferentes distribucións ecolóxicas ou bioxeográficas (ver #Distribucións xeográficas e patróns de diversidade). Dada a percepción supersimplificada que se creou ao utilizarse só designacións taxonómicas a nivel de clado para agrupar a Symbiodinium, cómpre facer unha futura revisión taxonómica deste xénero. Moitos destes clados probablemente serán reclasificados en distintos xéneros.

Diversidade de especies

A ameixa xigante atópase normalmente en augas pouco profundas intermareais de arrecifes para que os seus Symbiodinium simbiontes poidan captar luz para a súa fotosíntese.

Sección transversal do tecido do manto dunha ameixa xigante na que se observa unha grande densidade de Symbiodinium.

A investigación da diversidade, ecoloxía e evolución de Symbiodinium é mellorada polas análises de ADN mitocondrial, plastidial, ribosomal e nuclear de copia única. O uso de múltiples marcadores, xunto cunha clasificación filoxenética xerárquica proporciona a resolución xenética necesaria para investigar a diversidade de especies, bioxeografía, dispersión, selección natural e radiacións adaptativas.

O recoñecemento da diversidade de especies neste xénero foi problemática durante moitas décadas debido aos retos que supoñía identificar trazos morfolóxicos e bioquímicos útiles para diagnosticar as especies.^[31] Actualmente, os datos filoxenéticos, ecolóxicos e de xenética de poboacións poden obterse máis facilmente para así utilizalos para dividir Symbiodinium en entidades separadas que sexan consistentes cos conceptos de especies ecolóxicos, evolutivos e biolóxicos.^[32][33] A maioría das medidas baseadas na xenética da diversidade foron estimadas da análise dun marcador xenético (por exemplo, LSU, ITS2, ou cp23S), e mesmo en estudos recentes estes e outros marcadores son analizados combinadamente. O alto nivel de concordancia que se atopa entre o ADN nuclear, mitocondrial e cloroplástico indica que un esquema filoxenético xerárquico, combinado con datos ecolóxicos e de xenética de poboacións, pode recoñecer sen ambigüidades e asignar nomenclatura a liñaxes illados reprodutivamente, é dicir, ás especies.

A análise de marcadores filoxenéticos adicionais indica que algúns Symbiodinium que foran inicialmente identificados por lixeiras diferenzas en secuencias do marcador ITS poden en realidade ser membros da mesma especie^[33] mentres que, noutros casos, dúas ou máis liñaxes xeneticamente diverxentes poden posuír a mesma secuencia ITS ancestral.^[34][35] Cando se analizan no contexto dos conceptos principais que se teñen sobre o que é unha especie,^[36] a maioría dos datos de secuencias ITS2 proporcionan unha representación razoable sobre a diversidade de especies.^[32][33][37] Actualmente, o número de tipos ITS2 é de centos, pero a maioría das comunidades de cnidarios simbióticos arredor do mundo aínda requiren unha mostraxe completa. Ademais, parece haber un gran número de especies únicas que se encontran en asociación con especies igualmente diversas de foraminíferos sorítidos,^[38] xunto con moitos outros Symbiodinium que son exclusivmente de vida libre e que se encontran en hábitats variados, a miúdo do bentos.^[39] Dada a potencial diversidade de especies destes Symbiodinium crípticos ecolóxicos, o número total de especies nunca pode ser estimado de forma precisa.

Diversidade de clons e xenética de poboacións

Utilizando marcadores microsatélite para identificar xenotipos multilocus, pode resolverse unha soa liña clonal de Symbiodinium a partir de mostras de tecidos do hóspede. Parece que a maioría das colonias individuais teñen un xenotipo multilocus único (é dicir, son un clon).^[40][41] As mostraxes extensas realizadas nas colonias confirman que moitas colonias teñen unha poboación homoxénea (clonal) de Symbiodinium. Nalgunhas colonias poden aparecer xenotipos adicionais, mais é raro atopar máis de dous ou tres. Cando están presentes na mesma colonia, moitos dos clons mostran a miúdo zonas estreitas de solapamento.^[41] As colonias que viven adxacentes nun arrecife poden conter clons idénticos, pero a través da poboación de hóspedes a diversidade clonal dunha determinada especie de Symbiodinium é potencialmente maior e comprende xenotipos recombinantes que son o produto da recombinación sexual. Un clon tende a manterse como dominante nunha colonia durante moitos meses ou anos, mais ocasionalmente pode ser desprazado ou substituído. Os poucos estudos que se fixeron sobre a dispersión clonal atoparon que a maioría dos xenotipos teñen distribucións xeográficas limitadas, pero que a dispersión e o fluxo de xenes están probablemente influenciados polo ciclo vital do hóspede e o modo de adquisición do simbionte (por exemplo, horizontal ou vertical).

Diversidade das especies de Symbiodinium, ecoloxía e bioxeografía

Distribucións xeográficas e patróns de diversidade

Distribución global e diversidade preliminar estimada de especies comúns de Symbiodinium asociadas con cnidarios (forona excluídas as “especies” raras). Utilizáronse datos de Internal transcribed spacer region 2 (ITS2) (sensu LaJeunesse 2002) como unha aproximación para a diversidade de especies.

Symbiodinium é o mellor grupo para estudar a fisioloxía e ecoloxía dos microeucariotas por varias razóns. Perimeiramente, os marcadores dispoñibles de xenética de poboacións e filoxenética permiten facer un exame detallado da súa diversidade xenética en escalas temporal e espacial amplas. Ademais, poden obterse facilmente grandes cantidades de células de Symbiodinium por medio da recolección dos hóspedes que os albergan. Finalmente, a súa asociación con animais proporciona un eixe adicional para comparar e contrastar as súas distribucións ecolóxicas.

Os métodos xenéticos utilizados inicialmente para estimar a diversidade de Symbiodinium dependían de marcadores moleculares de baixa resolución que dividían o xénero nunhas poucas liñaxes diverxentes evolutivamente, denominadas "clados". As caracterizacións previas da distribución xeográfica e dominancia estaban enfocadas a unha resolución xenética a nivel de clado, pero cómpre facer estimacións máis detalladas da diversidade a nivel de especies. Aínda que os membros dun clado dado poden ser ubicuos, a diversidade de especies dentro de cada clado é potencialmente grande, e cada especie a miúdo ten distribucións xeográficas e ecolóxicas diferentes relacionadas coa súa capacidade de dispersión, a bioxeografía do hóspede, e as condicións ambientais externas. Un pequeno número das especies viven en ambientes temperados nos que hai poucos animais simbióticos. Como resultado, estas asociacións de zonas de latitudes altas tenden a ser moi específicas de especie.

Diversidade de especies asignada a gremios ecolóxicos

A grande diversidade que presenta Symbiodinium segundo indican as análises xenéticas non está distribuída aleatoriamente e parece comprender varios gremios con diferentes hábitos ecolóxicos. Dos moitos Symbiodinium caracterizados xeneticamente, a maioría son específicos de hóspede, mutualistas, e dominan aos seus hóspedes.^[42] Outros poden representar simbiontes compatibles que permanecen en poboacións pouco abundantes a causa da súa inferioridade competitiva baixo as condicións ambientais externas prevalecentes (por exemplo, moita luz ou pouca luz).^[43] Algúns poden tamén comprender especies oportunistas que poden proliferar durante períodos de estrés fisiolóxico e desprazar aos simbiontes residentes normais e seguir sendo abundantes nos tecidos do hóspede durante meses ou anos antes de ser substituídos polo simbionte orixinal.^[44][45][46] Hainos tamén que infectan rapidamente e establecen poboacións en hóspedes xuvenís ata que son substituídos polos simbiontes que normalmente se asocian coas colonias adultas do hóspede.^[47] Finalmente, parece haber outro grupo de Symbiodinium que é incapaz de establecer endosimbiose aínda que existe en ambientes arredor do animal ou asociado estreitamente con outros substratos (por exemplo, superficies de macroalgas, superficies de sedimentos)^[39][48] Os Symbiodinium dos grupos funcionais 2, 3 e 4 sábese que existen porque se cultivan facilmente, aínda que especies con eses ciclos vitais son difíciles de estudar debido á súa escasa abundancia no seu ambiente.

Symbiodinium de vida libre e "non simbióticos"

Hai poucos exemplos de poboacións documentadas de Symbiodinium de vida libre.^[39] Dado que a maioría das larvas dos hóspedes deben adquirir inicialmente os seus simbiontes do medio ambiente, poden aparecer células viables de Symbiodinium fóra do seu hóspede. A fase móbil é probablemente importante no ambiente externo e facilita a rápida infección das larvas dos hóspedes. O uso de pólipos hóspedes aposimbióticos despregados a modo de "recipientes de captura" e a aplicación de técnicas moleculares permitiu a detección de fontes ambientais de Symbiodinium.^[45][49] Empregando estes métodos, os investigaores poden resolver a distribución de diferentes especies en varias superficies bentónicas^[48] e as densidades de células suspendidas na columna de auga.^[50] As identidades xenéticas das célula cultivadas procedentes do medio ambiente adoitan ser diferentes das atopadas no hóspede. Estas probablemente non forman endosimbioses e son completamente de vida libre; son diferentes das especies simbióticas "dispersantes" (LaJeunesse 2002). Aprender máis sobre a vida destas poboacións ambientais e da súa función ecolóxica aumentará o coñecemento sobre a diversidade, éxito de dispersión, e evolución entre os membros deste amplo xénero.

Cultivo dos Symbiodinium

Certas cepas de Symbiodinium e/ou especies poden cultivarse con maior facilidade e poden persistir en medios de auga salgada artificiais ou suplementados (por exemplo ASP–8A, F/2) durante décadas. A comparación dos illados cultivados en idénticas condicións mostran claras diferenzas en morfoloxía, tamaño, bioquímica, expresión xénica, comportamento nadador, taxa de crecemento etc.^[51][52][53] Este enfoque comparativo pioneiro fixo que se iniciase un lento cambio de paradigma no recoñecemento de que este xénero comprende máis dunha especie.

Debe terse en conta que o cultivo é un proceso selectivo, e que moitos illados de Symbiodinium que crecen en medios artificiais non son típicos das especies que normalmente se asocian cun hóspede determinado. En realidade, a maioría das especies específicas de hóspede aínda non foron cultivadas. As mostras para facer análises xenéticas deberían tomarse a partir da colonia fonte para que se corresponda o cultivo resultante coa identidade do simbionte dominante e relevante ecoloxicamente que albergaba orixinalmente o animal.^[42][54][55]

Ciclo vital

Ciclo de vida de Symbiodinium.

O ciclo vital de Symbiodinium foi descrito inicialmente baseándose en estudos de células que crecían nun medio de cultivo. Para os illados que están nunha fase de crecemento logarítmica, as divisións ocorren cada 1–3 días, e as células de Symbiodinium alternan entre unha morfoloxía esférica ou cocoide e un estadio de mastigote móbil flaxelado (ver #Características morfolóxicas). Aínda que se publicaron varios esquemas similares que describen a transición de cada estado morfolóxico ao seguinte, a reconstrución do ciclo vital máis convincente deduciuse das evidencias obtidas por tinguidura do núcleo e microscopia óptica e electrónica.^[56] Durante a propagación asexual (ás veces denominada crecemento mitótico ou vexetativo), as células sofren un ciclo dual de cariocinese (división de cromosomas/nuclear) na escuridade. Despois, a célula nai divídese (citocinese) pouco despois de expoñerse á luz e libera dúas células móbiles. A iniciación e a duración da motilidade varía entre especies.^[56] Cando se van achegando ou están xa no final do fotoperíodo os mastigotes deixan de nadar, libéranse dos seus flaxelos, e sofren unha rápida metamorfose á forma cocoide. A medida que os cultivos chegan á fase de crecemento estacionario, cada vez se observan menor células móbiles, o que indica unhas taxas de división máis lentas.

Obsérvanse ocasionalmente grandes tétrades, especialmente cando as células en fase de crecemento estacionario se transfiren a un medio fresco. Porén, non se sabe se esta etapa é o resultado de dúas divisións mitóticas consecutivas ou se é un proceso que xera células móbiles sexualmente competentes (é dicir, gametos), ou se talvez é o resultado final dunha meiose que se produce despois da fusión dos gametos. Non hai probas citolóxicas de recombinación sexual, e nunca se observou a meiose, pero as probas que achega a xenética de poboacións indican que seguramente Symbiodinium sofre periodicamente episodios de recombinación sexual.^[57][58][59] Non se sabe como, cando e onde ocorre a fase sexual no seu ciclo vital.

Características morfolóxicas

Descrición morfolóxica do xénero Symbiodinium

A descrición morfolóxica do xénero Symbiodinium está baseada orixinariamente na especie tipo (holotipo) Symbiodinium microadriaticum^[60][61] Como estes dinoflaxelados posúen dous estadios principais no seu ciclo vital (ver arriba), que son os estados de mastigote (móbil) e o cocoide (non móbil), descríbese a morfoloxía de ambos os estadios para proporcionar unha diagnose completa dos organismos.

A célula flaxelada (mastigote)

Características detlladas e orgánulos de Symbiodinium. (A) Células en divsión dunha tétrade dun cultivo de S. corculorum, que é xeneticamente similar a S. pilosum (ambos os dous do tipo A2). Esta liñaxe particular é infrecuente entre os Symbiodinium descritos por posuír mucocistos, e cloroplastos con arranxos de tilacoides periféricos e paralelos. Os flaxelos vense en sección transversal no espazo entre as dúas células fillas. (B) Obsérvase unha grosa parede celular en moitos illamentos cultivados. (C) Imaxe de microscopio electrónico de transmisión a través dun lobo dun cloroplasto na periferia da célula con tilacoides paralelos e periféricos agrupados en consuntos de tres.

A forma flaxelada móbil é ximnodinoide e atecada^[62] As dimensións relativas do epicono e o hipocono difiren entre especies.^[61] Os alvéolos son máis visibles na fase móbil pero carecen das estruturas celulósicas fibrosas que se encontran nos dinoflaxelados tecados ("con armadura"). Entre os puntos de orixe dos dous flaxelos hai unha estrutura extensible de función descoñecida chamada o pedúnculo. Noutros dinoflaxelados, unha estrutura análoga foi implicada na alimentación heterotrófica e na recombinación sexual. En Symbiodinium, suxeriuse que o pedúnculo pode estar implicado na adhesión ao substrato, o que explica por que certas células parecen xirar sen moverse do seu sitio.^[60] Comparado con outros xéneros de ximnodinioides, hai pouco ou ningún desprazamento no sulco onde converxe o extremo da fenda do cíngulo.

Os orgánulos internos do mastigote son esencialmente os mesmos que se describen para a célula da fase cocoide (véxase máis abaixo). A transición entre os estadios de mastigote e cocoide en Symbiodinium ten lugar rapidamente, mais os detalles sobre os cambios celulares son descoñecidos. En S. pilosum atópanse mucoquistes ou mucocistos (uns orgánulos exectables^[63]) localizados debaixo da membrana plasmática cuxa función é descoñecida, pero poden estar implicados na alimentación heterotrófica.

A célula cocoide

A célula cocoide de Symbiodinium é esférica e o seu diámetro adoita ser de entre 6 e 13 µm, dependendo da especie (Blank et al. 1989). Este estadio é a miúdo interpretado erradamente como un dinoquiste, polo que, nas publicacións, a alga dentro do seu hóspede con frecuencia se denomina quiste vexetativo.^[60] O termo quiste xeralmente fai referencia a un estado quiescente metabolicamente e dormente nos ciclos de vida doutros dinoflaxelados, que se empeza a formar por causa de diversos factores, como a dispoñibilidade de nutrientes, temperatura, e duración da luz diúrna.^[64] Estes quistes permiten ampliar a resistencia ás condicións ambientais desfavorables. As células cocoides de Symbiodinium son metabolicamente activas, xa que fotosintetizan, sofren mitose, e sintetizan activamente proteínas e ácidos nucleicos. Aínda que a maioría dos dinoflaxelados realizan mitoses no estadio de mastigote, en Symbiodinium, a mitose prodúcese exclusivamente na célula cocoide.^[56]

Micrografía electrónica de transmisión dunha sección transversal dunha célula en división (o dobrete). A micrografía óptica incluída mostra un dobrete en cultivo. Hai flaxelos nas células mastigote fillas (puntas de frecha brancas) antes de xurdiren da parede da célula nai. n = núcleo; acc = corpo de acumulación; pyr = pirenoide. (imaxe de MET de Trench et al. 1981)

A parede celular

A célula cocoide está rodeada por unha parede celular celulósica xeralmente lisa que contén moléculas de proteínas de alto peso molecular e glicoproteínas.^[65][66] As paredes celulares adquiren maior grosor en cultivo que no hóspede.^[6] A membrana plasmática ou plasmalema está situada debiaxo da parede e sábese pouco da súa composición e función en canto á regulación do transporte de metabolitos transmembrana. Durante a cariocinese e a citocinese, a parede celular permanece intacta ata que o mastigote escapa da célula nai. En cultivos, as paredes desbotadas acumúlanse no fondo do recipiente de cultivo. Non se sabe que ocorre con estas paredes das células que se dividiron dentro do hóspede.^[67] Unha espeice, S. pilosum, posúe penachos de proxeccións parecidas a pelos que saen da parede celular; esta é a única característica de superficie utilizada para diagnosticar unha especie neste xénero.

O cloroplasto

Estruturas do cloroplasto reticulado de (A) Symbiodinium goreaui (tipo C1), (B) S. fitti(tipo A3), e (C) S. californium (tipo E1) vistos en 3D usando microscopia confocal de autofluorescencia de clorofila.

A maioría das especies descritas posúen un só cloroplasto reticulado periférico envolto en tres membranas. O volume da célula que ocupa o cloroplasto varía entre as especies.^[61] As lamelas constan de tres tilacoides amontoados moi comprimidos, e están unidas por dous pedúnculos ao pirenoide^[61] rodeado por unha vaíña de amidón. En tres das especies descritas, os tilacoides están dispostos paralelamente, pero en S. pilosum, hai tamén lamelas periféricas. Non hai membranas tilacoidais que invadan o pirenoide, o cal é unha diferenza con outros dinoflaxelados simbióticos.^[68][69] Os compoñentes lipídicos dos tilacoides inclúen os galactolípidos (monogalactosil-diglicéridos, digalactosil-diglicéridos), os sulfolípidos (sulfoquinovosil-diglicérido), fosfatidilglicerol, e fosfatidilcolina. Asociados con estes están varios ácidos graxos.^[70] Entre os compoñentes para a captación de luz e do centro de reacción na membrana tilacoidal están un complexo hidrosoluble peridinina-clorofila a-proteína (PCP), e un complexo unido a membrana clorofila a-clorofila c2–peridinina-proteína (acpPC), xunto cuns sistemas de transporte de electróns típicos, como o centro de reacción do fotosistema II e o complexo do centro de reacción clorofila aP700 do fotosistema I.^[71][72] Tamén asociados cos tilacoides están as xantofilas dinoxantina, diadinoxantina, diatoxantina e o caroteno beta-caroteno. O pirenoide contén o encima codificado no núcleo ribulosa-bisfosfato carboxilase-oxixenase tipo II (Rubisco),^[73] que é o responsable da catálise da fixación do carbono inorgánico do CO₂ en compostos orgánicos.

Todos os illados (é dicir, cepas) cultivados poden axustarse fenotipicamente en canto á súa capacidade de captación de luz (é dicir, de fotoaclimatarse), alterando as cotas celulares de clorofila a e peridinina, e o tamaño e número das súas unidades fotosintéticas (Hennige et al., 2009). Porén, a capacidade de aclimatarse é un reflexo das diferenzas xenéticas entre as especies que están adaptadas (evolucionaron) de forma diferente a un determinado ambiente fótico (Iglesias-Prieto e Trench, 1994, 1997). Por exemplo, S. pilosum caracterízase por estar adaptado a altas intensidades de luz, mentres que outras están adaptadas a pouca luz (S. kawagutii) ou adaptadas a un amplo intervalo de variación na luz (S. microadriaticum).

O núcleo

En xeral, o núcleo está situado en posición central e o nucléolo está a miúdo asociado coa membrana nuclear interna. Igual que noutros dinoflaxelados, os cromosomas vense nas micrografías electrónicas de transmisión como ADN "permanentemente superenrolado".^[74] As especies descritas de Symbiodinium posúen distinto número de cromosomas (desde 26 a 97^[61]), que permanece constante durante todas as fases do ciclo nuclear. Porén, durante a fase M, o volume de cada cromosoma diminúe á metade, igual que o volume de cada un dos dous núcleos resultantes. Deste modo, a razón do volume cromosómico en relación co volume nuclear permanece constante. Estas observacións concordan coa interpretación de que estas algas son haploides, unha conclusión apoiada polos datos de xenética molecular.^[75] Durante a fase S do ciclo nuclear os cromosomas desenrólanse para facilitar a síntese de ADN, e os volumes dos cromosomas e os dos núcleos volven a ser os mesmos que na fase G2.^[74]

Outros orgánulos citoplasmáticos

No citoplasma de Symbiodinium encóntranse tamén outros orgánulos característicos. O máis evidente é a estrutura chamada "corpo de acumulación". Trátase dunha vesícula (vacúolo) rodeada de membrana cun contido irrecoñecible, pero de aspecto vermello ou amarelo vista con microscoñpio óptico. Pode servir para acumular residuos celulares ou actuar como un vacúolo autofáxico no cal se dixiren os orgánulos que xa non son funcionais e recíclanse os seus compoñentes. Durante a mitose, só unha das células fillas parece adquirir esta estrutura. Hai outros vacúolos que poden conter inclusións membranosas,^[76] e outros que conteñen material cristalino que foi diversamente interpretado como cristais de oxalato ou de ácido úrico.

Especies

As seguintes especies son recoñecidas polo World Register of Marine Species (WORMS):^[1]

• Symbiodinium bermudense R.K.Trench, 1993
• Symbiodinium californium A.T.Banaszak, R.Iglesias-Prieto & R.K.Trench, 1993
• Symbiodinium cariborum R.K.Trench, 1993
• Symbiodinium corculorum R.K.Trench, 1993
• Symbiodinium goreaui Trench & Blank, 2000
• Symbiodinium kawagutii Trench & Blank, 2000
• Symbiodinium meandrinae R.K.Trench, 1993
• Symbiodinium microadriaticum Freudenthal, 1962
• Symbiodinium minutum T.C.LaJeunesse, J.E. Parkinson & J.D.Reimer, 2012
• Symbiodinium pilosum Trench & Blank, 2000
• Symbiodinium psygmophilum LaJeunesse, T.C., Parkinson, J.E. & Reimer, J.D., 2012
• Symbiodinium pulchrorum R.K.Trench, 1993
• Symbiodinium thermophilum (nova especie) ^[77]

Notas

1. WoRMS - Guiry, Michael D. 2014. Symbiodinium Freudenthal, 1962. id=109572. Acceso 2015-01-29. [1]
2. Blank RJ, Trench RK (1986) Nomenclature of endosymbiotic dinoflagellates. Taxon 35:286-94
3. Stimson J, Sakai K, Sembali H (2002) Interspecific comparison of the symbiotic relationship in corals with high and low rates of bleaching-induces mortality. Coral Reefs 21:409-421
4. Kawaguti S (1944) On the physiology of reef corals. VII. Zooxanthellae of the reef corals is Gymnodinium sp. Dinoflagellata; its culture in vitro. Palau Tropical Biological Station Studies 2:265-275
5. McLaughlin JJA, Zahl PA (1959) Axenic zooxanthellae from various invertebrate hosts. Ann NY Acad S 77:55-72
6. Colley NJ, Trench RK (1983) Selectivity in phagocytosis and persistence of symbiotic algae by the scyphistoma stage of the jellyfish Cassiopeia xamachana. Proc R Soc Lond B 219: 61-82
7. Wakefield TS, Kempf SC (2001) Development of host- and symbiont-specific monoclonal antibodies and confirmation of the origin of the symbiosome membrane in a Cnidarian-Dinoflagellate symbiosis. Biol Bull 200:127-143
8. Peng S, Wang Y, Wang L, Chen WU, Lu C, Fang L, Chen C (2010) Proteomic analysis of symbiosome membranes in Cnidaria-dinoflagellate endosymbiosis. Proteomics 10:1002-1016
9. Moberg F, Folke C (1999) Ecological goods and services of coral reef ecosystems. Ecol Econ 29:215-233
10. Jokiel PL, Coles SL (1990) Response of Hawaiian and other Indo-Pacific reef corals to elevated temperature. Coral Reefs 8:155-162
11. Lesser MP (1996) Elevated temperatures and ultraviolet radiation cause oxidative stress and inhibit photosynthesis in symbiotic dinoflagellates. Limnol Oceanogr 41:271-283
12. Fitt WK, Brown BE, Warner ME, Dunne RP (2001) Coral bleaching: interpretation of thermal tolerance limits and thermal thresholds in tropical corals. Coral Reefs 20:51-56
13. LaJeunesse TC, Smith R, Walther M, Pettay T, McGinley M, Aschaffenburg M, Medina-Rosas P, Cupul-Magana AL, Perez A L, Reyes-Bonilla H, Warner ME (2010c) Host-symbiont recombination vs. natural selection in the response of coral-dinoflagellate symbioses to environmental disturbance. Proc Royal Soc B 277: 2925-2934
14. Goreau TF (1964) Mass expulsion of Zooxanthellae from Jamaican reef communities after Hurricane Flora. Science 145:383-386.
15. Brown BE (2000) The significance of pollution in eliciting the ‘bleaching’ response in symbiotic cnidarians. Int J Environ Pollut 13:392-415
16. M. F. Colombo-Pallotta, A. Rodríguez-Román, R. Iglesias-Prieto. Calcification in bleached and unbleached Montastraea faveolata: evaluating the role of oxygen and glycerol. Coral Reefs. December 2010, Volume 29, Issue 4, pp 899-907. [2]
17. Brandt ME, McManus JW (2009) Disease incidence is related to bleaching extent in reef-building corals. Ecology 90:2859-2867
18. Baker AC, Glynn PW, Riegl B (2008) Climate change and coral reef bleaching: an ecological assessment of long-term impacts, recovery trends and future outlook. Estuar Coast Shelf S 80:435-471
19. Hoegh-Guldberg O, Mumby PJ, Hooten AJ, Steneck RS, Greenfield P, Gomez E, Harvell CD, Sale PF, Edwards AJ, Caldeira K, Knowlton N, Eakin EM, Iglesias-Prieto R, Muthiga N, Bradbury RH, Dubi A, Hatziolos ME (2007) Coral reefs under rapid climate change and ocean acidification. Science 318:1737-1742
20. Berkelmanns, R. & van Oppen, M. J. H. 2006 Flexible partners in coral symbiosis: a 'nugget of hope' for coral reefs in an era of climate change. Proc. R. Soc. Lond. B Biol. Sci. 273, 2305-231
21. Sampayo EM, Ridgeway T, Bongaerts P. Hoegh-Gulberg O. (2008) Bleaching susceptibility and mortality of corals are determined by fine-scale differences in symbiont type. Proc. Natl Acad. Sci. 105, 10 444–10 449. (doi:10.1073/pnas.0708049105)
22. Robison, JR , Warner ME (2006) Differential impacts of photoacclimation and thermal stress on the photobiology of four different phylotypes of Symbiodinium (Pyrrhophyta). J Phycol 42:568-579
23. Warner ME, LaJeunesse TC, Robison JD, Thur RM (2006) The ecological distribution and comparative photobiology of symbiotic dinoflagellates from reef corals in Belize: potential implications for coral bleaching. Limnol. Oceanogr. 51:1887-1897.
24. Ragni M, Airs R, Hennige S, Suggett D, Warner M, Geider R, (2010) PSII photoinhibition and photorepair in Symbiodinium (Pyrrhophyta) differs between thermally tolerant and sensitive phylotypes. Mar Ecol Prog Ser 406: 57-70
25. Takahashi S, Whitney S, Itoh S, Maruyama T, Badger M (2008) Heat stress causes inhibition of de novo synthesis of antenna proteins and photobleaching in cultured Symbiodinium. Proc Nat Acad Sci 105:4203-4208
26. Lien YT, Nakano Y, Plathong S, Fukami H, Wang JT. Chen CA (2007) Occurrence of the putatively heat-tolerant Symbiodinium phylotype D in high-latitudinal marginal coral communities. Coral Reefs, 26: 35-44.
27. LaJeunesse TC, Finney JC, Smith R, Oxenford H (2009) Outbreak and persistence of opportunistic symbiotic dinoflagellates during the 2005 Caribbean mass coral ‘bleaching’ event. Proc. Roy Soc Lond, B 276: 4139-4148.
28. LaJeunesse TC, Pettay T, Sampayo EM, Phongsuwan N, Brown B, Obura D, Hoegh-Guldberg O, Fitt WK (2010b) Special Paper: Long-standing environmental conditions, geographic isolation and host–symbiont specificity influence the relative ecological dominance and genetic diversification of coral endosymbionts in the genus Symbiodinium. J Biogeography 37: 785-800.
29. Rowan R, Powers DA (1992) Ribosomal-RNA sequences and the diversity of symbiotic dinoflagellates (zooxanthellae). Proc Natl Acad Sci USA 89:3639-3643
30. Stern RF, Horak A, Andrew RL, Coffroth MA, Andersen RA, Kupper FC, Jameson I, Hoppenrath M, Veron B, Kasai F, Brand J, James ER, Keeling PJ (2010) Environmental barcoding reveals massive dinoflagellate diversity on marine environments. PLoS ONE 5:e13991
31. Trench RK, Blank RJ (1987) Symbiodinium microadriaticum Freudenthal, S. goreauii sp. nov., S. kawagutii sp. nov. and S. pilosum sp. nov.: Gymnodinioid dinoflagellate symbionts of marine invertebrates. J Phycol 23:469-481
32. Sampayo E, Dove S, LaJeunesse TC (2009) Cohesive molecular genetic data delineate species diversity in the dinoflagellate genus Symbiodinium. Mol Eco. 18:500-519
33. LaJeunesse TC, Thornhill DJ (2011) Improved resolution of reef-coral endosymbiont (Symbiodinium) species diversity, ecology, and evolution through psbA non-coding region genotyping. PlosOne e29013
34. Santos SR, Shearer TL, Hannes AR, Coffroth MA (2004) Fine scale diversity and specificity in the most prevalent lineage of symbiotic dinoflagellates (Symbiodinium, Dinophyta) of the Caribbean. Mo. Ecol 13: 459-469
35. Finney et al. 2010
36. de Queiroz K (2007) Species concepts and species delimitation. Syst Bio. 56:879–86
37. Thornhill DJ, LaJeunesse TC, Santos SR (2007) Measuring rDNA diversity in eukaryotic microbial systems: how intragenomic variation, pseudogenes, and PCR artifacts confound biodiversity estimates. Mol Ecol 24:5326-5340
38. Pochon X, Garcia-Cuestos L, Baker AC, Castella E, Pawlowski J (2007) One-year survey of a single Micronesian reef reveals extraordinarily rich diversity of Symbiodinium types in sorited foraminifera. Coral Reefs 26:867-82
39. Reimer JD, Shah MMR, Sinniger F, Yanagi K, Suda S (2010) Preliminary analyses of cultured Symbiodinium isolated from sand in the oceanic Ogasawara Islands, Japan. Mar Biodiv 40:237-247
40. Andras J P, Kirk NL, Harvell CW (2011) Range-wide population genetic structure of Symbiodinium associated with the Caribbean sea fan coral, Gorgonia ventalina. Mol Ecol 20:2525-2542
41. Pettay DT, Wham DC, Pinzón JH, LaJeunesse TC (2011) Genotypic diversity and spatial–temporal distribution of Symbiodinium clones in an abundant reef coral. Mol Ecol 20: 5197-5212
42. LaJeunesse TC (2002) Diversity and community structure of symbiotic dinoflagellates from Caribbean coral reefs. Mar Biol 141:387-400
43. Rowan, R., Knowlton, N., Baker, A. & Jara, J. 1997 Landscape ecology of algal symbionts creates variation in episodes of coral bleaching. Nature 388, 265–269.
44. Toller WW, Rowan R, Knowlton N (2001) Repopulation of zooxanthellae in the Caribbean corals Montastraea annularis and M. faveolata following experimental and disease-associated bleaching. Biol. Bull. 201:360-373
45. Thornhill DJ, LaJeunesse TC, Kemp DW, Fitt WK, Schmidt GW (2006) Multi-year, seasonal genotypic surveys of coral-algal symbioses reveal prevalent stability or post-bleaching reversion. Mar Biol 148:711-722
46. LaJeunesse TC, Finney JC, Smith R, Oxenford H (2009) Outbreak and persistence of opportunistic symbiotic dinoflagellates during the 2005 Caribbean mass coral ‘bleaching’ event. Proc. Roy Soc Lond, B 276: 4139-4148.
47. Coffroth MA, Santos SR, Goulet TL (2001) Early ontogenic expression of specificity in a cnidarian-algal symbiosis. Mar Ecol Prog Ser 222:85-96
48. Porto I, Granados C, Restrepo JC, Sanchez JA (2008) Macroalgal-associated dinoflagellates belonging to the genus Symbiodinium in Caribbean reefs. PLoS ONE 3:e2160
49. Coffroth MA, Lewis CF, Santos SR (2006) Environmental populations of symbiotic dinoflagellates in the genus Symbiodinium can initiate symbioses with reef cnidarians. Curr Biol 16:987-987
50. Manning MM, Gates RD (2008) Diversity in populations of free-living Symbiodinium from a Caribbean and Pacific reef. Limno. Oceanogr 53:1853-1861
51. Schoenberg DA, Trench RK (1980a) Genetic variation in Symbiodinium (=Gymnodinium) microadriaticum Freudenthal, and specificity in its symbiosis with marine invertebrates. I. Isoenzyme and soluble protein patterns of axenic cultures of S. microadriaticum. Proc R Soc Lond B 207:405-27
52. Schoenberg DA, Trench RK (1980b) Genetic variation in Symbiodinium (=Gymnodinium) microadriaticum Freudenthal, and specificity in its symbiosis with marine invertebrates. II. Morphological variation in S. microadriaticum. Proc R Soc Lond B 207:429-44
53. Schoenberg DA, Trench RK (1980c) Genetic variation in Symbiodinium (=Gymnodinium) microadriaticum Freudenthal, and specificity in its symbiosis with marine invertebrates. III. Specificity and infectivity of S. microadriaticum. Proc R Soc Lond B 207:445-60
54. Santos SR, Taylor DJ, Coffroth MA (2001) Genetic comparisons of freshly isolated vs. cultured symbiotic dinoflagellates: implications for extrapolating to the intact symbiosis. J Phycol 37:900-12
55. Goulet TL, Coffroth MA (2003) Genetic composition of zooxanthellae between and within colonies of the octocoral Plexaura kuna, based on small subunit rDNA and multilocus DNA fingerprinting. Mar Biol 142:233-239
56. Fitt WK, Trench RK (1983) The relation of diel patterns of cell division to diel patterns of motility in the symbiotic dinoflagellate Symbiodinium microadriaticum Freudenthal in culture. New Phytol 94:421-432
57. Baillie BK, Belda-Baillie C A,, Silvestre V, Sison M, Gomez AV, Gomez ED, Monje V (2000). Genetic variation in Symbiodinium isolates from giant clams based on random-amplified-polymorphic DNA (RAPD) patterns. Mar Bio 136:829-36
58. LaJeunesse TC (2001) Investigating the biodiversity, ecology, and phylogeny of endosymbiotic dinoflagellates in the genus Symbiodinium using the ITS region: In search of a "species" level marker. J Phyco. 37:866-80
59. Santos SR, Shearer TL, Hannes AR, Coffroth MA (2004) Fine scale diversity and specificity in the most prevalent lineage of symbiotic dinoflagellates (Symbiodinium, Dinophyta) of the Caribbean. Mo. Ecol 13: 459-469
60. Freudenthal HD (1962) Symbiodinium gen. nov. and Symbiodinium microadriaticum sp. nov., a zooxanthella: Taxonomy, life cycle and morphology. J Protozool 9:45-52
61. Trench RK, Blank RJ (1987) Symbiodinium microadriaticum Freudenthal, S. goreauii sp. nov., S. kawagutii sp. nov. and S. pilosum sp. nov.: Gymnodinioid dinoflagellate symbionts of marine invertebrates. J Phycol 23:469-481
62. Taylor FJR (1987) Dinoflagellate morphology. In Botanical Monographs, vol. 21, The Biology of Dinoflagellates (eds. F. J. R. Taylor) Oxford: Blackwell Scientific Publications, pp. 24-91
63. Dodge JD, Greuet C (1987) Dinoflagellate ultrastructure and complex organelles. In Botanical Monographs, vol. 21, the biology of dinoflagellates (eds. F. J. R. Taylor), Blackwell Scientific Publications, Oxford, pp. 92-142
64. Lee RE (2008) Phycology, 4th edition. Cambridge University Press. New York. 547pp.
65. Trench RK, Blank RJ (1987) Symbiodinium microadriaticum Freudenthal, S. goreauii sp. nov., S. kawagutii sp. nov. and S. pilosum sp. nov.: Gymnodinioid dinoflagellate symbionts of marine invertebrates. J Phycol 23:469-481
66. Markell DA, Trench RK, Iglesias-Prieto R (1992) Macromolecules associated with the cell-walls of symbiotic dinoflagellates. Symbiosis 12:19-31
67. Wakefield TS, Farmer MA, Kempf SC (2000) Revised description of the fine structure of in situ "zooxanthellae" genus Symbiodinium. Biol Bull 199:76-84
68. Trench RK, Winsor H (1987) Symbiosis with dinoflagellates in two pelagic flatworms, Amphiscolops sp. and Haplodiscus sp. Symbiosis 3:1-21
69. Banaszak AT, Iglesias-Prieto R, Trench R K (1993) Scrippsiella velellae sp. nov. (Peridiniales) and Gloeodinium viscum sp. nov. (Phytodiniales), dinoflagellate symbionts of two hydrozoans (Cnidaria). J Phycol 29:517-28
70. Diaz-Almeyda E, Thome PE, Hafidi M, Iglesias-Prieto R (2010) Differential stability of photosynthetis membranes and fatty acid composition at elevated temperature in Symbiodinium. Coral Reefs 30:217-225
71. Iglesias-Prieto R, Govind NS, Trench RK (1991) Apoprotein Composition and spectroscopic characterization of the water-soluble peridinin—chlorophyll a—proteins from three symbiotic dinoflagellates. Proc Roy Soc B 246:275-283
72. Iglesias-Prieto R, Govind NS, Trench RK (1993) Isolation and characterization of three membrane-bound chlorophyll-protein complexes from four dinoflagellate species. Proc Roy Soc B 1294:381-392
73. Rowan R, Whitney SM, Fowler A, Yellowlees D (1996) Rubisco in marine symbiotic dinoflagellates: Form II enzymes in eukaryotic oxygenic phototrophs encoded by a nuclear multigene family. Plant Cell 8:539-553.
74. Blank RJ, Trench RK (1985) Speciation and symbiotic dinoflagellates. Science 229:656-658
75. Santos SR, Coffroth MA (2003) Molecular genetic evidence that dinoflagellates belonging to the genus Symbiodinium Freudenthal are haploid. Biol Bull 204:10-20
76. Trench RK (1974) Nutritional potentials in Zoanthus sociathus (Coelenterata, Anthozoa). Helgol Wiss Meeresunters 26:174-216
77. Algal species helps corals survive in Earth's hottest reefs

Véxase tamén

Ligazóns externas

• eol - Encyclopedia of Life - Symbiodinium. Zooxanthellae 91312.
• Imaxe de Symbiodinium no Portal Oceánico do Smithsonian