Raymond Burke a été nommé archevêque de Saint-Louis le , succédant ainsi au cardinal Justin Francis Rigali (nommé comme archevêque de Philadelphie, (Pennsylvanie). Il prend ses fonctions lors de son installation le . Il a reçu le pallium des mains de Jean-Paul II le .
Durant son ministère à Saint-Louis, il a reçu deux fois le titre honorifique de docteur en lettres humaines : à l'université Ave Maria puis au Christendom College.
Outre sa fonction de préfet du Tribunal suprême, il est membre de la Congrégation pour le clergé, membre du conseil pontifical pour les textes législatifs et membre de la Congrégation pour les évêques. En , son mandat à la Congrégation pour les évêques n'a pas été renouvelé par François[7].
Le , il est nommé par le souverain pontife Cardinalis Patronus ou cardinal protecteur de l'ordre souverain de Malte, c'est-à-dire représentant officiel du Saint-Siège auprès de cet ordre, ce que certains observateurs considèrent comme une mise à l'écart en raison de son opposition aux positions du pape[10].
Dans une lettre du adressée à l'ordre souverain de Malte, le pape le décharge de sa responsabilité de Cardinal Patronus. Burke aurait donné à croire au grand maître Matthew Festing que c'était le pape qui demandait la démission d'Albrecht von Boeselager, ouvrant ainsi une crise au sein de l'Ordre. Il est momentanément court-circuité par le substitut du secrétaire d’État, Giovanni Angelo Becciu, représentant officiel du pape, qui s'occupe, au côté du lieutenant du grand maître Giacomo Dalla Torre del Tempio di Sanguinetto, élu pour un an, de la réforme de l'Ordre[11].
Le , le cardinal Burke est nommé, avec le cardinal Carlo Caffarra, membre de la Congrégation pour les causes des saints[12]. Le 3 mai 2021, il est nommé cardinal-prêtre par le pape François. Le 20 novembre 2023, à la suite des prises de positions répétées contre le pape François, ce dernier fait savoir que l'appartement de fonction romain de 417 m2 ainsi que le salaire du cardinal lui seront retirés[13]. Selon The Times, le luxueux appartement fait 417 m2 (pouvant se louer 4 000 € par mois) et le salaire 5 000 € par mois (non imposable)[14], alors que le pape recommande la simplicité et réside dans un logement de 70 m2 à la Résidence Sainte-Marthe[15]. Le 29 décembre 2023, le pape reçoit le cardinal, sans faire de commentaire[16].
En , il émet des doutes sur l'appartenance au magistère papal de l'exhortation apostolique Evangelii gaudium du pape François[18]. Il s'oppose publiquement à sa conduite du synode sur la famille[19] et apparaît alors comme un opposant conservateur aux réformes voulues par le pape[20].
Malgré les démentis, son éviction de la curie vers le poste honorifique de Cardinalis patronus et représentant du saint-père auprès de l'ordre souverain de Malte apparaît à certains comme une sanction, au moins comme une mise à l'écart.
Après les deux synodes sur la famille, il adresse une lettre au pape François, afin d'exprimer ses dubia au sujet de l'exhortation apostolique Amoris lætitia. Les trois autres signataires de la lettre sont les cardinaux Joachim Meisner, Walter Brandmüller et Carlo Caffarra. Par celle-ci, les cardinaux supplient le pape de «poursuivre la réflexion» sur des sujets controversés, particulièrement sur la communion pour les divorcés remariés[21].
Pendant la crise du Covid-19, il s’oppose au port obligatoire du masque, critique l’obligation vaccinale et relaie de fausses informations relatives aux vaccins, en expliquant qu’ils pourraient contenir des micro-puces, permettant à l’État de contrôler à tout moment leur situation de santé[22]. Il a aussi reproché à des catholiques de ne pas croire que leur foi en Jésus les protégerait du virus. Lors d’un séjour au Wisconsin en août 2021, il contracte le virus, et doit être placé sous assistance respiratoire[23].
La Croix le décrit comme « très proche de l’Institut du Christ-Roi Souverain Prêtre, il se pose rapidement en chef de file de la frange la plus traditionaliste, entrant vite dans une opposition bruyante au nouveau pape François »[24].
Dans sa préface du livre The Synodal Process is a Pandora’s Box, le cardinal exprime ses inquiétudes quant au Synode des évêques pour une Église synodale[25] qu’il appelle une « révolution en cours, destinée à redéfinir en profondeur la perception de l’Église d’elle-même ». Il craindrait particulièrement l’influence prédominante des évêques allemands, qui pourraient, selon lui, semer « confusion, erreurs et divisions »[26]. Pour ne pas critiquer ouvertement le pape et le magistère de l'Église catholique, les évêques et cardinaux conservateurs prennent pour cibles certains pairs qu'ils jugent trop progressistes[27].
En juillet 2023, le cardinal Burke fait partie des cinq cardinaux conservateurs provenant de 5 continents différents[28] (avec Brandmüller, Íñiguez, Sarah et Zen) qui envoient 5 dubia (questions exprimant des "doutes") au pape François[29]. Les sujets en question sont l'intangibilité de la Révélation, les bénédictions d'unions homosexuelles, l'autorité du synode sur la synodalité à venir, l'ordination sacerdotale des femmes, et l'importance du repentir pour la confession[29]. La première réponse du pape du 11 juillet ne leur semblant pas assez claire, ils adressent un nouveau courrier au pape le 21 août[29]. Sans nouvelle réponse du pape, ils publient leur second courrier le 2 octobre[29] et le même jour le Vatican rend publique la réponse du pape du 11 juillet[30],[31].
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