Nascut a Valmondois, a Val d'Oise, Antoine Duhamel era fill de l'escriptor Georges Duhamel i de l'actriu Blanche Albane. Entre 1944 i 1945 va estudiar música amb Olivier Messiaen en el Conservatori Nacional de Música de París i especialment amb René Leibowitz. Al mateix temps, va estudiar en la Sorbona Psicologia, Musicologia i altres disciplines.
Amb més de seixanta partitures escrites per al cinema, Antoine Duhamel s'ha convertit en un important compositor de música de cinema, inclosos Jean-Luc Godard, François Truffaut i Bertrand Tavernier. Però el seu èxit en aquest gènere artístic popular ha tendit a emmascarar al músic "seriós" que diu ser, perquè segons ell "un compositor per al cinema deu abans de res ser un compositor molt breu". Ho va demostrar component en diversos estils i també per a Frida Boccara, que va guanyar el Festival d'Eurovisió el 1969 representant a França.
El 1980, va fundar l'Escola nacional de Música de Villeurbanne, considerada una alternativa al Conservatori de Lió.
Amb motiu de l'homenatge que se li va rendir el 14 de febrer de 2008, Antoine Duhamel va donar a la Cinémathèque française una col·lecció de quatre partitures: Pierrot el boig i Weekend, de Jean-Luc Godard; Ridicule, de Patrice Leconte i L'Homme du broad, de Marcel L'Herbier, per a qui va compondre un assaig simfònic el 1983. Fruit d'aquest homenatge va ser el llibre, publicat per Edicions Textuel, titulat Converses amb Antoine Duhamel, un llibre d'entrevistes amb Stéphane Lerouge, especialista en música de cinema. El llibre inclou un apèndix amb els testimoniatges de tres cineastes: Bertrand Tavernier, Patrice Leconte i Olivier Assayas.
Joves cineastes, especialment estatunidencs, ara li dediquen atenció. Noah Baumbach (en Frances Ha) o Wes Anderson han usat en les seves pel·lícules extractes de les seves composicions per al cinema. En l'última pel·lícula de Noah Baumbach, While We're Young, escoltem el famós concert de mandolina de Vivaldi, però en la versió que Duhamel va dirigir per a La núvia de negre, de Truffaut.